Seizoen 6

Dexter verschijnt op zijn twintigste middelbare schoolreünie met de bedoeling om de voormalige schoolfeest koning aan te pakken. Elders, leidt een onderzoek naar een gruwelijke moord met een religieuze ondertoon Dexter tot het nadenken over spirituele zaken en over de nalatenschap van zijn zoon. En een onverwachte situatie resulteert er in dat Debra een held wordt.

Broeder Sam, een minister met een strafblad, wordt erbij gehaald door de moordafdeling om te helpen een macabere moord op te lossen, maar Dexter ziet hem voor wat hij werkelijk is en het is zeker niet een man van God. Elders, Debra's plotselinge heldenstatus ontlokt een paar verrassende voorstellen.

Dexter wordt geconfronteerd met een ontnuchterende glimp van zijn eigen potentiële toekomst, wanneer een seriemoordenaar uit zijn verleden een verrassende terugkeer maakt, Debra is ongemakkelijk in haar nieuwe baan, Travis worstelt om zijn mentor gelukkig te houden, want hij en Gellar bereiden een nieuw geflipt tafereel voor,wat er voor zorgt dat Debra's volgende taak een ontmoedigende zal worden.

Tot zijn eigen verbazing, een noodgeval met Harrison en een nieuw tafereel van Gellar en Travis zorgt ervoor dat Dexter steun zoekt bij Broeder Sam en een onverwachte gevleugelde boodschapper, als hij aan het idee van geloof twijfelt, met bewijs van een religieus gemotiveerde moordenaar, Moordzaken jaagt op een ijveraar, met Debra die haar eerste officiële persconferentie geeft.

Dexter controleert Travis op zijn achtergrond en komt erachter dat hij een oud student van Gellar is. Batista en Quinn gaan naar de universiteit waar Gellar vroeger les gaf.

Dexter is verstrikt in een zeer persoonlijke zaak die de honger van zijn 'Dark Passenger' ontwaakt. Debra voelt zich overweldigd door haar nieuwe luitenant functie, des te ingewikkelder wordt het wanneer ze erachter komt dat Quinn sliep met een getuige in de Doomsday zaak.

Dexter moet samenwerken met een collega van de 'Dark Passenger' wanneer hij een bezoek brengt aan Nebraska om wat losse eindjes uit het verleden op te lossen. Debra heeft een aantal complicaties bij haar promotie als ze het Doomsday onderzoek leidt.

Dexter maakt gebruik van lessen die hij leerde van Broeder Sam om een aantal nieuwe aanwijzingen te volgen in het Doomsday onderzoek. Debra heeft een confrontatie met kapitein LaGuerta over de zaak van een dode callgirl.

Dexter krijgt hulp uit onverwachte hoek, terwijl hij jaagt op de Doomsday Killers en een stap voor probeert te blijven op de politie. Debra blijft zichzelf ontdekken in haar therapie.

Dexter probeert het volgende slachtoffer van de Doomsday Killers te achterhalen voordat het te laat is, Debra krijgt te maken met een heftige reactie als ze op een plaats delict aankomt. Dit laat haar beseffen dat ze veel te veel op haar broer steunt.

Dexter is ervan overtuigd dat hij iets speciaals moet doen, om de Doomsday Killers te kunnen vangen. Debra's 'gevecht' met LaGuerta over de zaak van de dode callgirl loopt hoog op. Haar therapeut doet een zenuwslopende suggestie.

Dexter en de politie strijden tegen elkaar om de Doomsday Killers te vangen. Debra krijgt te maken met nieuwe emoties, waar ze maar moeilijk mee om kan gaan.